竹久夢二美術館は1990年（平成2）11月3日に、竹久夢二を研究、また作品や資料を展示する私設美術館として開館。夢二の日本画・書・油絵・スケッチ・原画をはじめとする肉筆を筆頭に、木版画、著作や雑誌の書籍類、書簡、また遺品など、その収蔵作品数は3300点に及ぶ。

これらは創設者・鹿野琢見(かのたくみ)（1919-2009）によってコレクションされてきた。鹿野は昭和50年代初頭より徐々に収集をはじめ、昭和59年（1984）に、設立した弥生美術館において夢二作品も公開してきたが、「夢二の遺業をできるだけ深く究明し、永くたたえ、ひろく世に知って頂く」という志を抱き、新たに竹久夢二美術館を開館し、常時作品を展示するに至った。

館では、夢二の生涯や芸術から取り上げた様々なテーマに沿って、資料などと併せて常時約200～250点の作品を展示公開している。

竹久夢二美術館は、弥生美術館と隣接している。1984年に創設された「弥生美術館」が西側に、1990年に創設された「竹久夢二美術館」は東側にあり、それぞれの建物の内部から２つの美術館の行き来ができる作りになっている。